Descripción, identificación molecular y lesiones patológicas de Huffmanela persica sp. nov. (Nematoda: Trichosomoididae: Huffmanelinae) del congrio lucio dientes de daga Muraenesox cinereus

Parásitos y vectores volumen 16, Número de artículo: 182 (2023) Citar este artículo

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Detalles de métricas

El género Huffmanela Moravec, 1987 (Nematoda, Trichosomoididae, Huffmanelinae), representa un grupo de nematodos que infectan tanto a peces marinos como de agua dulce, y la principal característica de infección con diferentes especies del género es la presencia de manchas o huellas oscuras perceptibles dentro los tejidos parasitados. El propósito de este estudio fue describir morfológica y morfométricamente los huevos de una nueva especie marina de Huffmanela (Huffmanela persica sp. nov.), la cual fue encontrada en forma de manchas negras en el ovario y la túnica serosa del estómago de la Congrio del lucio dientes de daga (Muraenesox cinereus). La nueva especie difiere de Huffmanela hamo, otra especie reportada a partir de la musculatura de este huésped en Japón, en la métrica del huevo, las características de la cáscara del huevo y el órgano objetivo. También se informa sobre la identificación molecular y el examen patológico de las lesiones causadas por la nueva especie.

Los huevos de nematodos con diversos grados de desarrollo se separaron de los tejidos infectados (ovario y túnica serosa del estómago) y se investigaron mediante microscopía óptica y electrónica de barrido. Se utilizaron diferentes marcadores específicos de especies (ADN ribosómico de subunidades pequeñas, 18S; ADN ribosómico de subunidades grandes, 28S; espaciador transcrito interno, ITS) para la identificación molecular y el estudio filogenético de las nuevas especies. Los tejidos infectados se fijaron en formalina tamponada para investigaciones patológicas.

Los huevos completamente desarrollados de H. persica sp. nov. se distinguen de los descritos anteriormente de este huésped en función de sus medidas (tamaño, 54–68 × 31–43 µm; tapones polares, 6,4–9,7 × 8,4–12 µm; grosor de la cubierta, 3,5–6,1 µm) y un delicado pero capa uterina adornada (UL) que cubre toda la cáscara del huevo, incluidos los tapones polares. El examen histopatológico reveló una inflamación fibrogranulomatosa en el ovario y la capa serosa del estómago de los peces infectados. El análisis filogenético de máxima verosimilitud (ML) recuperó una relación de hermanas entre las nuevas especies de origen marino y las especies de Huffmanela recolectadas previamente de huéspedes de agua dulce.

El presente estudio es el primero en informar sobre la caracterización molecular y la posición filogenética de una especie marina asociada a teleósteos del género Huffmanela. También se proporciona una lista completa de poblaciones nominales e innominadas de Huffmanela.

La huffmanellosis, que se sabe que ocurre en una variedad de especies de peces que habitan en ambientes marinos y de agua dulce, es una infección parasitaria causada por miembros del género Huffmanela Moravec, 1987 (Nematoda, Trichinelloidea, Trichosomoididae, Huffmanelinae) [1]. Hasta la fecha, se han descrito o informado 23 especies nominales y aproximadamente 12 especies innominadas del género Huffmanela, la mayoría de las cuales se distinguieron en función de la morfología de sus huevos notables (los huevos generalmente se consideran sintipos) sin recolectar los gusanos adultos que rara vez se encuentran [2 ]. Muchas especies congenéricas previamente reconocidas se recolectaron de peces marinos distribuidos en los ecosistemas oceánicos globales. Sin embargo, las infecciones debidas a especies de agua dulce de Huffmanela solo se informaron en ciertos peces pertenecientes a Centrarchidae y Poeciliidae en los EE. UU. y Tetraodontidae en Brasil [3,4,5,6]. El crustáceo anfípodo Hyalella sirve como huésped intermedio experimental en el ciclo de vida de las poblaciones de agua dulce de Huffmanela (Huffmanela huffmani, Moravec, 1987) [7, 8]. Hay una falta de información sobre el ciclo de vida y la biología de las especies marinas de Huffmanela, pero los anfípodos de origen marino estrechamente relacionados probablemente actúen como sus huéspedes intermediarios [9]. En general, los huevos son ingeridos por el huésped intermedio y luego por un pez como huésped definitivo, donde las larvas de nematodos maduran hasta convertirse en adultos. Después del apareamiento, las hembras adultas ponen numerosos huevos dentro de los tejidos específicos de la especie y poco después los nematodos adultos comienzan a desaparecer [3, 10]. Los huevos continúan desarrollándose y aparecen principalmente como manchas oscuras muy visibles en los sitios infectados [11, 12]. La presencia de manchas oscuras decoloradas o huellas originadas por los huevos depositados en el tejido de los peces como resultado de los movimientos del gusano hembra adulto es patognomónica de la infección por Huffmanela [13]. Se han registrado infecciones extraintestinales con huevos y formas adultas del parásito histozoico Huffmanela en una amplia gama de peces teleósteos y elasmobranquios, principalmente en la piel, la vejiga natatoria, la membrana serosa, el mesenterio, los músculos, las gónadas y los huesos [14, 15].

En general, la huffmanelosis no es un problema grave en los peces salvajes. No obstante, las infecciones observadas en los órganos externos y la musculatura (carne) podrían tener un impacto negativo en la comerciabilidad de los peces afectados y resultar en su rechazo por parte de los consumidores finales [16]. Además, se encontró que la infección diagnosticada en la vejiga natatoria reduce la eficiencia fisiológica de este órgano específico [5]. También se han detectado huevos asociados con especies de Huffmanela en muestras de heces recolectadas de humanos; sin embargo, no existe un informe sobre el potencial zoonótico de las especies de Huffmanela desde una perspectiva de salud pública [17,18,19].

En el presente estudio, describimos una nueva especie de Huffmanela (Huffmanela persica sp. nov.) del congrio del lucio dientes de daga (Muraenesox cinereus) de acuerdo con los exámenes morfométricos y morfológicos de los huevos del parásito usando microscopía óptica y electrónica de barrido, brindando la primera Hasta donde sabemos, los datos de secuencia molecular asociados con tres marcadores genéticos diferentes (18S, 28S e ITS) en una especie marina asociada a teleósteos de Huffmanela e informan las lesiones patológicas causadas por la infección natural con el nematodo en los tejidos del huésped.

Durante enero de 2021, se compró un total de 20 peces (M. cinereus) recién capturados con una longitud promedio de 86,65 ± 7,74 cm (media ± DE) a pescadores locales frente a la costa de Zir Ahak, Bushehr, Irán (28 ° 17 'N, 51°13'E). Se realizaron exámenes macro y estereomicroscópicos de peces y sus órganos respectivamente para detectar cualquier infección parasitaria. Si bien ningún espécimen adulto de H. persica sp. nov. se recuperó de los órganos internos, se encontró que el ovario y la capa serosa (túnica serosa) del estómago estaban infectados por grupos de huevos oscuros discernibles depositados por el nematodo hembra. Se recogieron tejidos infectados que contenían huevos y se dividieron en dos porciones. La primera porción se almacenó en formalina tamponada neutra al 10% para exámenes morfológicos y patológicos. La segunda porción se conservó en etanol al 70% para análisis moleculares y SEM [15]. Simultáneamente, los huevos se rasparon de tejidos infectados no fijados con un bisturí, se montaron en húmedo y se cubrieron con una cubierta deslizante en portaobjetos de vidrio, y se sometieron a una presión suave antes de fijarlos en formalina para medir el tamaño de las larvas de nematodos [10, 20].

Para investigar la morfología y la morfometría de los huevos, se separaron los racimos de huevos dentro de los tejidos infectados, se aclararon en glicerol y se montaron en gelatina de glicerina (para montaje temporal) o bálsamo de Canadá (para montaje permanente). Todas las mediciones se realizaron utilizando el software de imágenes cellSens integrado con una cámara digital (Olympus SC50 CMOS) instalada en un microscopio compuesto (Olympus BX-53). Las medidas de los huevos y las características morfológicas consideradas en el presente estudio (ver Fig. 1) estuvieron de acuerdo con las descritas previamente [15, 21, 22, 23, 24]. Describir la arquitectura de los huevos de H. persica sp. nov., se adoptó el novedoso marco anatómico y terminológico propuesto por Bond y Huffman, 2023 [25]. Las medidas se dan en micrómetros como rango (mínimo-máximo) seguido de media ± desviación estándar (DE) entre paréntesis. Los dibujos lineales se hicieron con la ayuda de un tubo de dibujo.

Representación de un huevo avanzado de Huffmanela persica sp. nov. con las medidas consideradas en este estudio. Longitud total con enchufe polar saliente y UL (línea negra); longitud total sin enchufe polar sobresaliente y UL (línea roja); ancho total con UL (línea amarilla); ancho total sin UL (línea azul claro); espesor de la carcasa con UL (línea verde); grosor de la carcasa sin UL (línea blanca); ancho del enchufe polar (línea azul oscuro)

Los huevos de nematodos fijados en etanol al 70 % (almacenados a 4 °C) se separaron cuidadosamente, se transfirieron a acetona al 70 % durante la noche y se deshidrataron en una serie ascendente de acetona que varió del 70 al 90 % a intervalos de 10 minutos, seguido de acetona anhidra tres veces durante 30 minutos [15]. Posteriormente, las muestras se trataron con una mezcla (1:1 v/v) de acetona anhidra y hexametildisilazano (HMDS, Sigma-Aldrich, Alemania) y se sumergieron en HMDS (como paso final de desecación) tres veces durante 60 min cada una. Después de varias horas de secado al aire, se montaron en piezas de metal usando cinta adhesiva de doble cara, se recubrieron con una capa delgada (4 nm) de oro en un recubridor de muestras (Balzers SCD 050) y se examinaron con un microscopio electrónico de barrido de mesa ( Hitachi TM-1000, operado con un voltaje de aceleración de 15 kV) equipado con un detector de BSE de semiconductores de alta sensibilidad.

Los tejidos infectados fijados en formalina fueron enjuagados en agua, deshidratados en grados ascendentes de etanol, aclarados en xileno e impregnados en parafina. Las muestras incrustadas en parafina se microseccionaron a 4 μm de espesor utilizando un micrótomo (micrótomo Microm HM 360, MICROM Laborgeräte GmbH, Walldorf, Alemania), se tiñeron dos veces con hematoxilina y eosina (H&E) y se montaron en portaobjetos de vidrio [26]. Las secciones histológicas se examinaron mediante microscopía óptica y las imágenes se tomaron con aumentos ópticos de 5x, 10x y 100x (Leica DM 2500).

Los agregados de huevos se eliminaron de los tejidos infectados conservados en etanol al 70%, se transfirieron a tubos Eppendorf de 2 ml, se enjuagaron con agua libre de nucleasas y se recolectaron por centrifugación a 9660 × g durante 1 min. El ADN genómico de los huevos de nematodos se extrajo utilizando el kit DNeasy Blood and Tissue siguiendo las instrucciones del fabricante (Qiagen GmbH, Hilden, Alemania). Brevemente, se añadieron 180 μl del tampón de lisis ATL y 40 μl de proteinasa K (20 mg/ml) a cada tubo que contenía huevos recolectados, y los tubos se agitaron durante 15 s y se incubaron durante la noche en un Eppendorf Thermomixer R (Hamburgo, Alemania). ) a 56 °C. A partir de entonces, se añadieron 200 μl del tampón de lisis AL a cada tubo seguido de incubación a 56 °C durante 10 min. El material quitinoso de los huevos sin lisar se precipitó por centrifugación a 9660 × g durante 30 s, y el sobrenadante que contenía el ADN se transfirió a un nuevo tubo Eppendorf de 2 ml. Se añadió un total de 200 μl de etanol puro y la mezcla se pipeteó en una columna giratoria DNeasy Mini colocada en un tubo de recogida de 2 ml. Después de dos pasos de lavado con los tampones de lavado AW1 y AW2, el ADN genómico se eluyó en un tubo de 1,5 ml añadiendo 35 μl del tampón AE. El ADN total también se extrajo del tejido del huésped no infectado y se incluyó en las reacciones de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) como control negativo. La concentración y la pureza del ADN extraído se midieron con un NanoDrop 2000 (Thermo Scientific, EE. UU.). Se encontró que la concentración de ADN purificado de los huevos era de 1050 ng/µl y posteriormente se ajustó a 100 ng/µl antes de usarse para las reacciones de PCR. Las relaciones de absorbancia 260/280 y 260/230 fueron 2,11 y 2,18, respectivamente. Se utilizaron tres marcadores diferentes para la identificación molecular del parásito. El gen 18S rDNA fue parcialmente amplificado por PCR usando los cebadores Nem_18S_F y Nem_18S_R como se describió anteriormente [27]. La amplificación por PCR del ADNr 28S se realizó utilizando los conjuntos de cebadores D2A y D3B y 28SF y 28SR [28, 29]. Toda la región ITS que comprende el gen ITS1, 5.8S e ITS2 se amplificó mediante PCR utilizando los cebadores NC5 y NC2 [30]. Las secuencias de cebadores utilizadas se enumeran en la Tabla 1. Las reacciones de PCR se realizaron en 50 µl de mezcla de reacción compuesta por 25 µl de mezcla maestra de PCR DreamTaq Green (Thermo Scientific), 2 µl de cebadores directo e inverso de 10 pmol/ul, 1 µl de MgCl2 25 mM ( Thermo Scientific), 15 µl de agua libre de nucleasas y 5 µl de 100 ng/µl de ADN. Las condiciones de ciclo de PCR utilizadas en este estudio fueron las optimizadas en estudios previos [27,28,29,30]. Los productos de PCR se verificaron en gel de agarosa al 1 %, se extrajeron del gel y se purificaron utilizando un kit de extracción de gel MinElute según el protocolo del fabricante (Qiagen GmbH, Hilden, Alemania). Como el producto de PCR purificado amplificado de toda la región ITS (ITS1, 5.8S e ITS2) no se secuenció con éxito, se clonó en el vector pCR™4-TOPO® TA usando un kit comercialmente disponible (TOPO® TA Cloning® Kit, Invitrogen , EE.UU). La construcción resultante se transformó en células competentes (E. coli químicamente competente Invitrogen™ One Shot™ TOP10), y los transformantes se sembraron en agar Luria-Bertani (LB) suplementado con 50 µg/ml de kanamicina. A continuación, los clones positivos se analizaron mediante detección mediante PCR de colonias y el ADN del plásmido se aisló con el kit QIAprep Spin Miniprep de acuerdo con el protocolo incluido en el manual. Las muestras de plásmido y ADN purificado se secuenciaron en ambas orientaciones utilizando los mismos cebadores utilizados en las reacciones de PCR. La secuenciación del código de barras se llevó a cabo utilizando un secuenciador automatizado (ABI 3730 XL) en LGC Biosearch™ Technologies (LGC Genomics GmbH, Berlín, Alemania). Para extraer las secuencias de consenso relacionadas con cada gen, los archivos de secuencia obtenidos se alinearon utilizando el software MEGA X, se verificaron con el programa Chromas versión 2.6.6 y se ensamblaron manualmente [31].

Se utilizó el nucleótido estándar BLAST (blastn) para comparar las secuencias diana (18S, 28S e ITS) con los datos de secuencia previamente registrados en el repositorio GenBank. Todas las secuencias disponibles de diferentes especies de géneros pertenecientes a la familia Trichosomoididae Hall, 1916, y datos de secuencias que representan especies de géneros importantes dentro de las otras familias conocidas de la superfamilia Trichinelloidea Ward, 1907 (Capillariidae Railliet, 1915; Trichinellidae Ward, 1907; Trichuridae Ransom , 1911 y Cystoopsidae Skryabin, 1923), se obtuvieron de GenBank y se incluyeron en el análisis filogenético (Tabla 2) [5, 32, 33]. Asimismo, solo se seleccionaron secuencias con longitud aproximadamente similar a las recién generadas en este estudio. Se construyó un árbol filogenético basado en el conjunto de datos de ADNr 18S obtenido (ya que las secuencias de ADNr 28S e ITS relacionadas con Huffmanela y sus taxones estrechamente relacionados aún no se han depositado en la base de datos de secuencias GenBank) mediante el método de máxima verosimilitud (ML) utilizando el software MEGA X [ 34]. Se realizaron alineaciones múltiples utilizando ClustalW implementado en el mismo software con parámetros predeterminados. Luego se recortaron las alineaciones (en ambos extremos) a la longitud de secuencia más corta y se seleccionó el modelo de sustitución de nucleótidos que mejor se ajustaba [35, 36]. El análisis ML se llevó a cabo siguiendo el modelo de sustitución K2 + G (Kimura 2-parámetro con distribución gamma) con 1000 replicaciones bootstrap.

Tipo huésped definitivo: Congrio lucioperca dientes de daga, Muraenesox cinereus (Foraskull), Anguilliformes, Muraenesocidae, fecha de recolección, febrero

Localidad tipo: Golfo Pérsico frente a la costa de Zir Ahak, Bushehr, Irán (28°17' N, 51°13' E).

Sitio de infección: Ovario, túnica serosa del estómago (Fig. 2A). Masas conspicuas de huevos de H. persica sp. nov. se observaron en los ovarios de los 13 peces infectados. Las agregaciones de huevos se encontraron simultáneamente en las serosas del estómago de 3 de los 13 peces infectados por el nematodo. Todos los peces examinados también estaban infectados por formas larvarias (vísceras) y adultas (estómago e intestino) de anisákidos y raphidascarídidos. Formas adultas (machos y hembras) de H. persica sp. nov. no fueron observados.

Aspecto macroscópico y microscópico de huevos completamente desarrollados de Huffmanela persica sp. nov. A Lesiones macroscópicamente visibles de huevos previamente depositados por formas adultas de H. persica sp. nov. en forma de manchas oscuras de varios tamaños dentro de los tejidos infectados (ovario y serosa del estómago) de Muraenesox cinereus. B Montaje húmedo preparado a partir de ovario infectado que ilustra huevos avanzados de orientación diversa de H. persica sp. nov. dentro de los racimos de huevos

Prevalencia: 65% (13 infectados de 20).

Etimología: El nombre específico persica (persa) se refiere al país de su aparición (Irán).

Caracterización molecular: Las secuencias de nucleótidos del ADNr 18S (OQ418445), ADNr 28S (OQ428648) e ADNr ITS (OQ428649) de las nuevas especies se han depositado en GenBank.

Especímenes depositados: Los huevos de Syntype recolectados del huésped (M. cinereus) se depositaron en la Colección Helmintológica, Instituto de Parasitología, Centro de Biología de la Academia Checa de Ciencias, České Budějovice, República Checa (catálogo no. N-1277).

Para cumplir con las normas establecidas en el artículo 8.5 de la versión enmendada de 2012 del Código Internacional de Nomenclatura Zoológica [37], los detalles de las nuevas especies se han enviado a ZooBank. El identificador de ciencias biológicas (LSID) del artículo es urn:lsid:zoobank.org:pub:84ABB846-5AF2-4008-97F6-573A68DFD1BB. El LSID para el nombre de la nueva especie Huffmanela persica es urn:lsid:zoobank.org:act: urn:lsid:zoobank.org:act:E12D7B01-E298-4BEE-AD69-8C075F84B33E.

Huevos macroscópicamente visibles de H. persica sp. nov. se observaron mayoritariamente en forma de agregados negros de diferentes dimensiones que se distribuyeron aleatoriamente en los tejidos infectados (Fig. 2B). Los raspados de bisturí obtenidos de racimos de huevos frescos y fijos mostraron miles de huevos orientados de diversas maneras con cáscaras de huevo sin teñir, marrones o negras, según la etapa de desarrollo de cada huevo. En el presente documento se informan cuatro etapas de desarrollo de huevos (desde huevos menos desarrollados hasta huevos completamente desarrollados) en base a la morfología y morfometría de los huevos, así como las etapas embrionarias de desarrollo observadas en los huevos. Estos incluyen la etapa I (etapa meiótica), la etapa II (etapa embrionada mitótica temprana), la etapa III (etapa embrionada tardía) y la etapa IV (etapa larvaria vermiforme).

Los huevos en etapa I (Figs. 3A, a; 4A-D; 5H) evidentemente fueron huevos puestos recientemente en probablemente meiosis I con un núcleo claramente esférico ubicado principalmente en el centro del citoplasma granular y tapones no desarrollados o dos poco desarrollados en los polos. Huevos en etapa I de forma esférica (ocasionalmente encogidos y arrugados), con paredes de cáscara rígidas de color ámbar claro y sin capas perceptibles. La morfometría de los huevos (n = 15) registrada en la etapa I fue la siguiente: longitud total (con capa uterina, UL) 34,14–44,32 (38,12 ± 2,97); longitud total (sin UL) 30,51–39,51 (34,06 ± 2,76); ancho total (con UL) 32,65–41,25 (35,50 ± 2,06); ancho total (sin UL) 30,45–37,20 (32,60 ± 1,72); espesor de la carcasa (con UL) 3,27–6,07 (4,74 ± 0,81); grosor de la carcasa (sin UL) 1,54–2,99 (2,47 ± 0,44); longitud del núcleo 8,2–10,71 (9,24 ± 0,87); anchura del núcleo 7,57–10,08 (8,53 ± 0,74).

Morfología general y patrón de ornamentación superficial de huevos de Huffmanela persica sp. nov. en diversas etapas de desarrollo. Microfotografías A–H y dibujos lineales correspondientes a–h de huevos individuales en diferentes etapas de desarrollo (barras de escala: 20 µm). A, a Huevos en etapa I en etapa muy temprana, probablemente meiosis I, con un núcleo esférico en citoplasma granular y capa quitinosa y tapones polares incompletamente desarrollados (nótese la aparición temprana de proyecciones superficiales de UL ya aparentes). B, b Huevos en etapa II en una etapa posterior de desarrollo (probablemente meiosis II); el depósito de quitina parece estar completo. C, c Etapa mitótica de dos células del desarrollo embrionario temprano (embrionado). D, d Etapa multicelular posterior del desarrollo embrionario; capa quitinosa aún uniformemente translúcida sin división aparente en capas quitinosas externa e interna. E, e Huevos en etapa III con embrión similar a frijol y capa quitinosa que aparece en dos capas bajo microscopía de campo brillante (luz) con una capa interna más oscura. F, f Embriones similares a renacuajos con UL que parecen haber sido parcialmente desalojados de la capa quitinosa. G, g Huevos en etapa IV con cáscara de color marrón oscuro; embrión ahora vermiforme (larvado) y plegado tres veces (etapa de pretzel). H, h Huevo en estadio IV tardío con capa quitinosa marrón muy oscuro; Larva acercándose al desarrollo final y doblada 5–6 veces. I–T Fotomicrografías de huevos menos desarrollados (I–L), moderadamente desarrollados (M–P) y completamente desarrollados (Q–T), donde el primer conjunto de imágenes (I, M, Q) representa una descripción general de estos huevos con diversos avances , y la segunda (J, N, R), tercera (K, O, S) y cuarta (L, P, T) series de imágenes se enfocan en el patrón de su ornamentación superficial ajustando el plano focal. Las flechas negras y amarillas representan ilusiones de crestas superficiales (bien demostradas en huevos menos desarrollados; ocasionalmente aparecen como crestas interconectadas, punta de flecha azul) y esculturas en la superficie del huevo, respectivamente. Las puntas de flecha verdes exhiben protuberancias irregulares en la superficie de la cáscara del huevo. Las puntas de flecha rojas indican una apariencia espinosa ilusoria en huevos completamente desarrollados

Micrografías electrónicas de barrido de huevos poco desarrollados (A–D) y completamente desarrollados (E–I) de Huffmanela persica sp. nov. (separado del ovario infectado). Huevos menos desarrollados, de forma esférica (la flecha blanca muestra un huevo encogido y arrugado) y sin tapones polares evidentemente desarrollados. Huevos totalmente desarrollados, oblongos y con dos tapones en los polos. Huevos completamente rodeados por un UL que lleva montículos mammiformes de base uniforme adornados con un apéndice vermiforme similar a un zarcillo que emerge del ápice, ocasionalmente unido al de un montículo vecino (puntas de flecha verdes). Nótese la apariencia ilusoria de crestas aserradas (ocasionalmente en forma de crestas interconectadas ilusorias, flechas negras) en las vistas laterales causadas por la superposición de las bases de los montículos (bien observadas en huevos menos desarrollados, puntas de flecha rojas). Superficie exterior de la cáscara de huevo con protuberancias irregulares (puntas de flecha amarillas)

Fotomicrografías de cortes histológicos de tejidos infectados de un congrio lucio dientes de daga. A, B Cortes histológicos del estómago infectados por huevos de Huffmanela persica sp. nov. en diversas etapas de desarrollo, así como metazoos enquistados degenerados (⁎). C, D Secciones de la túnica serosa del estómago parasitadas con huevos completamente desarrollados. E Secciones de las laminillas ováricas infectadas por grupos de óvulos inmaduros (➔) y en desarrollo (➤), que representan ovocitos inmaduros y previtelogénicos incrustados dentro de una infiltración fibrogranulomatosa suelta que contiene histiocitos y leucocitos granulares eosinófilos (⁎). F Vista ampliada de la sección histológica del ovario infectado que muestra un infiltrado fibrogranulomatoso que rodea racimos de óvulos en diferentes etapas de desarrollo (principalmente óvulos muy desarrollados, ➤). G Vista de gran aumento (100×) de un huevo completamente desarrollado de H. persica (vista transversal) que muestra la larva doblada dentro de la cáscara del huevo y un tapón polar que sobresale en cada extremo. H Huevos menos desarrollados con un núcleo casi central (⁎) y una capa delgada de cáscara de huevo y I huevos completamente desarrollados que contienen larvas torcidas de H. persica cortadas en diferentes planos de sección

La etapa II representa varias etapas del desarrollo embrionario temprano dentro de la cáscara del huevo, desde la etapa de una sola célula (probablemente meiosis II) hasta las etapas mitóticas de múltiples células (Fig. 3B, b; C, c; D, d). Los huevos en la etapa unicelular (Fig. 3B, b) se distinguieron por tener un núcleo esférico presente en el citoplasma granular y dos tapones polares recién desarrollados. Los huevos en la etapa de dos células (Fig. 3C, c) tenían un patrón simétrico como resultado de la primera división celular. Los huevos que contenían etapas multicelulares (Fig. 3D, d) mostraron un mayor desarrollo del embrión, donde el espacio interior de la pared rígida de la cáscara del huevo estaba parcial o completamente ocupado por una masa multicelular. Los huevos en la etapa II eran elípticos u oblongos, de color amarillo claro a marrón claro, con tapones polares (aparentemente de dos capas) que sobresalían ligera o marcadamente y sin capas de cáscara distintas. Morfometría del huevo (n = 40) obtenida en la etapa II: longitud total (incluidos los tapones polares sobresalientes y UL) 46,79–65,84 (58,26 ± 4,83); longitud total (sin incluir la parte sobresaliente de los enchufes polares y UL) 43,24–61,85 (54,08 ± 4,85); ancho total (con UL) 31,51–40,80 (35,43 ± 2,23); ancho total (sin UL) 30,35–39,52 (33,57 ± 2,35); grosor de la carcasa (con UL) 3,43–8,44 (5,20 ± 1,11); espesor de la carcasa (sin UL) 2,70–7,57 (4,28 ± 1,14); ancho de bujía polar 7,52–15,76 (9,78 ± 1,65).

Los huevos en la etapa III (Fig. 3E, e; F, f) que demostraron un mayor desarrollo del embrión se caracterizaron por poseer formas espacialmente diferenciadas (embriones similares a frijoles o renacuajos; Fig. 3E, e; F, f), dos fácilmente capas aparentes distinguibles de la cáscara y grados leves a moderados de flexión embrionaria dentro de la cáscara del huevo. Huevos en la etapa III de forma elíptica u oblonga, de color marrón, que contienen dos tapones polares sobresalientes, con una cubierta bicapa que incluye una capa interna delgada y liviana (hialina) junto con una capa externa gruesa y oscura (esta estratificación es una ilusión óptica bajo microscopía óptica causada por las propiedades birrefringentes de la quitina; véase Bond y Huffman, 2023) [25]. Las mediciones morfométricas de los huevos (n = 27) en la etapa III se resumen de la siguiente manera: longitud total (con tapones polares sobresalientes y UL) 59,39–70,98 (62,44 ± 2,60); longitud total (sin la parte sobresaliente de los enchufes polares y UL) 54,75–61,67 (57,39 ± 1,94); ancho total (con UL) 32,46–44,75 (34,95 ± 3,03); ancho total (sin UL) 30,62–43,30 (32,88 ± 3,05); espesor de la carcasa (con UL) 3,81–5,73 (4,90 ± 0,52); grosor de la carcasa (sin UL) 2,92–5,02 (3,77 ± 0,46); ancho de bujía polar 8,18–11,09 (9,39 ± 0,68).

Los huevos en etapa IV (Figs. 3G, g; H, h; 4E–I; 5G, I) se diferenciaron por tener un color marrón a marrón oscuro, forma oblonga o elíptica, diversos grados de formación de larvas dentro del huevo desde la etapa triple (pretzel , Fig. 3G, g) a la etapa de cinco a seis veces (larva completamente desarrollada, Fig. 3H, h), capa externa oscura mucho más gruesa en ancho y dos tapones polares que sobresalen claramente. Los datos morfométricos obtenidos de los huevos en etapa IV (n = 71) fueron los siguientes: longitud total (con tapones polares sobresalientes y UL) 60,37–75,13 (66,62 ± 3,04); longitud total (sin la parte sobresaliente de los enchufes polares y UL) 54,37–67,86 (62,03 ± 2,94); ancho total (con UL) 32,54–44,63 (36,46 ± 2,65); ancho total (sin UL) 30,96–43,39 (34,41 ± 2,78); espesor de la carcasa (con UL) 4,48–7,17 (5,63 ± 0,53); espesor de la carcasa (sin UL) 3,51–6,11 (4,63 ± 0,55); ancho de bujía polar 8,43–12,00 (10,29 ± 0,79); anchura larval en huevos completamente desarrollados 6,09–9,16 (7,91 ± 0,61); longitud larvaria (n = 17) en huevos completamente desarrollados 196,27–231,49 (209,51 ± 10,64).

La pared rígida de la cáscara de huevo (o su capa más externa integral, Pellicula Ovi) en todas las etapas adornada con protuberancias irregulares en la superficie (Fig. 4B–D, H, I). Huevos completamente rodeados por una delgada UL transparente decorada con montículos mammiformes estrechamente espaciados y regularmente espaciados (proyecciones superficiales, Figs. 3 I–T, 4B–D, F, G) que parecen formar crestas puntiagudas dentadas (Fig. 3J, N, R) (aparecen ocasionalmente como crestas interconectadas; Figs. 3J, 4D) en la superficie del huevo (la apariencia de las crestas probablemente sea una ilusión geométrica; véanse las Figs. 1–3, 7, 8 de Žďárská et al. 2001, Fig. 30 de Bond, 2020 y Fig. 24 de Bond y Huffman, 2023) [25], lo que da como resultado la manifestación de una fina escultura superficial en la superficie de los huevos examinados con microscopio óptico (Fig. 3K, O, S). Montículos mamiformes UL predominantemente con un apéndice vermiforme similar a un zarcillo que se extiende desde la punta, a veces junto al de un montículo vecino (Fig. 4A-F).

La superficie serosa del estómago de los peces infectados contenía huevos de H. persica sp. nov. en varias etapas de desarrollo (Fig. 5A–D) y metazoos encapsulados degenerados (Fig. 5A, B; formas más probables de larvas de Anisakis y formas adultas menos probables de Huffmanela ya que las hembras suelen ser extremadamente largas, rara vez se encuentran encapsuladas y son no mucho más grueso que los huevos), todos ellos encerrados en un infiltrado fibrogranulomatoso. Las láminas ovígeras del ovario se infectaron con nidos de huevos en desarrollo del nematodo H. persica. Los huevos estaban ubicados dentro de ambos grupos de ovocitos inmaduros y previtelogénicos y el tejido conectivo de las laminillas y encerrados por un infiltrado fibrogranulomatoso que contenía tanto histiocitos como leucocitos granulares eosinófilos (Fig. 5E, F).

Secuenciación de productos de PCR purificados de las regiones 18S, 28S e ITS de H. persica sp. nov. dieron como resultado fragmentos de ADN con diferentes longitudes (855 pb, 1264 pb y 1127 pb, respectivamente). El análisis BLAST reveló que la secuencia del gen 18S rDNA de H. persica sp. nov. compartió 93–96 % de identidad (ID) y 83–96 % de cobertura de consulta (QC) con especies de Huffmanela recolectadas de peces óseos de agua dulce, incluido H. cf. huffmani de Bullard et al., 2022 (ON838248, 93,12 % ID y 96 % QC), H. huffmani (ON838249, 94,62 % ID y 88 % QC), H. huffmani (ON838251, 96,08 % ID y 83 % QC) y H. cf. huffmani (ON838247, 95,80 % ID y 83 % QC) y 86–89 % ID y 81–95 % QC con los aislados de peces cartilaginosos marinos, incluido Huffmanela sp. (ON838247, 86,28% ID y 95% QC) y Huffmanela markgracei Ruiz y Bullard, 2013 (ON838250, 89,38% ID y 81% QC). De acuerdo con el árbol ML generado a partir de secuencias de ADNr 18S (Fig. 6), H. persica no se agrupó con las especies de Huffmanela previamente informadas. Sin embargo, se recuperó una relación de hermanas entre la nueva especie de origen marino con especies de agua dulce de Huffmanela (H. huffmani y H. cf. huffmani), todas las cuales se sabe que infectan a los peces teleósteos. También se encontró una relación de grupo hermano entre las especies de Huffmanela que infectan a los peces teleósteos (H. huffmani, H. cf. huffmani y H. persica) con las que parasitan a los peces elasmobranquios (H. markgracei y Huffmanela sp.). El análisis filogenético basado en el conjunto de datos 18S rDNA corroboró fuertemente la monofilia de la subfamilia Huffmanelinae (Fig. 6).

Filograma de máxima verosimilitud (ML) reconstruido utilizando el conjunto de datos 18S rDNA de la nueva especie Huffmanela persica sp. nov. y otras especies relacionadas dentro de las familias Trichosomoididae, Trichinellidae, Trichuridae y Capillariidae. El análisis ML se realizó utilizando el modelo de sustitución K2 + G con 1000 replicaciones de arranque

La descripción y el examen de los huevos en desarrollo de Huffmanela brindan información valiosa sobre la taxonomía y la biodiversidad del género [38, 39]. Sin embargo, se ha sugerido que la comparación diferencial de varias especies del género Huffmanela basada en los huevos se realice principalmente de acuerdo con análisis parasitológicos de huevos completamente desarrollados con consideración de interacciones huésped-parásito [15, 39]. En consecuencia, se ha aplicado previamente una combinación de características de diagnóstico para la diferenciación de especies de Huffmanela. Estos incluyen análisis morfométricos (medidas de huevos), morfología general (color, forma, estructura, ornamentación de la superficie), especie huésped, sitio preferido de infección en el cuerpo del huésped (tejidos específicos infectados por el parásito) y localidad geográfica. Huffmanela persica sp. nov. se puede distinguir principalmente de las otras especies aceptadas y sin nombre de Huffmanela por tener una variedad de características que incluyen un tamaño diferente del huevo propiamente dicho, una ornamentación distinta de UL y un adorno de cáscara de huevo que rara vez se observa. Las dimensiones (considerando tanto el largo como el ancho) de los huevos avanzados (54–68 × 31–43 µm) de la nueva especie se parecen mucho o en parte a las de H. huffmani (54–60 × 30–33 µm) [1], H cf. huffmani (54–66 × 27–33 µm) [5], H. markgracei plectropomi Justine, 2011 (64–76 × 29–35 µm) [40], H. hamo Justine e Iwaki, 2014 (65–78 × 33 –38 µm) [12], Huffmanela moraveci Carballo y Navone, 2007 (50–57 × 23–31 µm) [41], H. longa Justine, 2007 (58–72 × 22–34 µm) [2], H balista Justine, 2007 (63–78 × 32–41 µm) [2], H. mexicana Moravec y Fajer-Avila, 2000 (63–66 × 30–33 µm) [22], H. selachii Al-Sabi et al., 2022 (63–90 × 30–56 µm) [42] y Huffmanela sp. de Attia et al., 2021b (62–75 × 30–36 µm) [43]. Por otro lado, como se observa en H. persica sp. nov. en forma de protuberancias y montículos mammiformes, se han descrito previamente ornamentaciones de forma distintiva asociadas con cáscara de huevo o UL para Huffmanela schouteni Moravec y Campbell, 1991 (UL con protuberancias) [44], H. banningi Van Banning, 1980 (UL aparentemente espinoso) [20], H. huffmani [1], H. japonica Moravec et al., 1998 (cáscara de huevo con protuberancias) [18], H. canadensis Moravec et al., 2005 (cáscara de huevo con crestas transversales) [45], H. lata Justine, 2005 (cáscara de huevo aparentemente espinosa) [39], H. balista (cáscara de huevo con crestas longitudinales) [2], H. moraveci (cáscara de huevo espinosa) [41], H. markgracei (cáscara con crestas transversales) [46], H. oleumimica Ruiz et al., 2013 (cáscara de huevo espinosa) [15], Huffmanela sp. (cáscara de huevo con protuberancia) [43], H. cf. huffmani (UL con espinas) [5] y H. psittacus Carvalho et al., 2022 (concha con crestas longitudinales, oblicuas y transversales) [6]. De las especies mencionadas, H. persica sp. nov. se puede diferenciar fácilmente de H. schouteni, H. banningi, H. oleumimica, H. markgracei, H. lata y H. psittacus por tener huevos de diferente tamaño (Cuadro 3). Asimismo, los huevos de H. persica sp. nov. son más anchos en comparación con los de H. japonica y H. moraveci. Los huevos de las nuevas especies son notablemente diferentes a los de Huffmanela plectropomi, H. hamo, H. longa, H. mexicana, H. japonica, H. canadensis, H. moraveci, H. ballista, H. selachii y Huffmanela sp. [43] por poseer estructuras superficiales únicas (cáscara de huevo con protuberancias y UL con montículos mammiformes adornados con un apéndice vermiforme similar a un zarcillo en H. persica sp. nov. versus cáscara de huevo lisa en H. hamo, H. longa, H. mexicana y H. selachii; cáscara de huevo con crestas transversales en H. canadensis; cáscara de huevo con crestas longitudinales en H. balista; ausencia de UL en H. plectropomi, H. hamo, H. canadensis y H. selachii; UL liso en H. japonica, H. moraveci, H. balista y Huffmanela sp., de Attia et al., 2021b). Mediciones de huevos de H. huffmani y H. cf. huffmani [5] se superponen estrechamente a las de la nueva especie. Sin embargo, estas especies de origen dulceacuícola pueden separarse de las especies marinas H. persica sp. nov. dependiendo de las características, como cáscara de huevo sin protuberancias (frente a cáscara de huevo con protuberancias) y huevo UL distintivo con espinas en forma de papila (frente a UL con montículos mammiformes). Huffmanela huffmani y H. cf. huffmani se describieron respectivamente a partir de peces de agua dulce dentro de las familias Centrarchidae y Poeciliidae en los EE. UU. [3, 5].

Muraenesox cinereus es una especie de pez oceanódromo ampliamente distribuida en el reino del Indo-Pacífico occidental, incluido el Golfo Pérsico [47,48,49]. Hay informes anteriores disponibles sobre la infección de peces teleósteos y elasmobranquios marinos recolectados en la región del Golfo Pérsico con especies nominales (H. selachii) [42] y sin nombre de Huffmanela (Huffmanela sp. de Attia et al., 2021a, Huffmanela sp. de Attia et al., 2021b, y Huffmanela sp. de Al-Hasson et al., 2019) [43, 50, 51]. Sin embargo, H. persica sp. nov. se distingue de estas especies sobre la base del tamaño del huevo, la superposición de huevos, los tejidos infectados y el pez huésped (Cuadro 3). Justine e Iwaki (2014) describieron los huevos de H. hamo de la musculatura somática del pez anguilliforme M. cinereus (fuera de Japón), que como se mencionó anteriormente es morfológicamente diferente de la nueva especie [12]. En este estudio, sin embargo, los huevos de H. persica sp. nov. fueron detectados en el ovario y la serosa del estómago de la misma especie, lo que sugiere que los tejidos parasitados por diferentes poblaciones de Huffmanela son especies específicas de este género [11, 45]. La biología de las formas larvarias y adultas del congrio lucio dientes de daga se desconoce en gran medida. Nunca se ha detectado material alimenticio en el intestino de ningún leptocéfalo anguillido que habite en aguas naturales. Como concluyó Hulet (1978), el intestino está poco diferenciado en los leptocéfalos anguilliformes, y los jugos protoplásmicos de los organismos perforados por los dientes salientes podrían absorberse a través del epitelio del esófago y el estómago en estadios larvarios [52]. En un estudio anterior, no se encontró que las larvas de lucio congrio criadas en cautiverio atacaran alimentos como Chlorella, rotíferos, protozoos, huevos fertilizados de erizo de mar y fitoplancton [53]. Sin embargo, el lucio congrio de mayor tamaño es un depredador activo que se alimenta de organismos vivos batipelágico-pelágicos, demersales y pequeños del fondo, incluidos peces, crustáceos y cefalópodos [54,55,56]. Se descubrió que el contenido estomacal de los congrios de lucios recolectados en Porto-Novo, África occidental, estaba compuesto predominantemente por caballas, clupeidos, especies de Caranx, calamares y peces voladores [57]. Otro estudio también reveló que Engraulis japonicus (Engraulidae) era la principal presa preferida de los congrios de lucios recolectados en las aguas costeras frente a Goseong, Corea del Sur [58]. Desafortunadamente, hay una escasez de estudios sobre el uso del hábitat, los hábitos de alimentación y las preferencias dietéticas estacionales del lucio y sus presas preferidas en el Golfo Pérsico y, por lo tanto, se requieren más estudios para determinar si los huéspedes intermedios o paraténicos están involucrados en el ciclo de vida de H. persica sp. nov.

Masas de huevos de H. persica sp. nov. se observaron en el ovario y la túnica serosa del estómago en peces infectados. De manera similar, los tejidos con una membrana serosa se infectaron con huevos de H. schouteni (serosa intestinal) [44], H. longa (mesenterio) [2], H. plectropomi (mesenterio cerca de la vejiga natatoria) [40], H. cf. huffmani (peritoneo visceral) [5] y Huffmanela sp. (mesenterio) [51]. Infección con huevos de H. cf. huffmani también se detectó en las gónadas (testículos) del platyfish (Xiphophorus variatus) [5]. En este estudio, se encontró que los huevos de H. persica estaban rodeados de células epitelioides y granulocitos eosinofílicos, lo que implica que la respuesta inflamatoria resultó de la infección con el parásito. Las respuestas inmunopatológicas inducidas por la infección intercelular e intracelular con huevos o gusanos de diferentes especies de Huffmanela han sido previamente reportadas en varios huéspedes peces, reflejando el daño físico y químico causado por el parásito a los tejidos infectados. Estos incluyen inflamación granulomatosa (caracterizada principalmente por la infiltración de fagocitos mononucleares), edema intercelular (espongiosis), respuesta adaptativa celular (cambios hipertróficos, atróficos e hiperplásicos), cambios degenerativos y necróticos y calcificación degenerativa y distrófica [5, 6, 10, 16, 43, 59,60,61,62,63].

La superfamilia Trichinelloidea comprende actualmente cinco familias, incluidas Capillariidae, Trichinellidae, Trichuridae, Cystoopsidae y Trichosomoididae [33, 38]. Según Moravec (2001), la familia Trichosomoididae incluye tres subfamilias, Anatrichosomatinae Smith y Chitwood, 1954, Huffmanelinae Moravec, 1987 y Trichosomoidinae Hall, 1916 [38]. Anatrichosomatinae y Huffmanelinae contienen un solo género, a saber, Anatrichosoma (Smith y Chitwood, 1954) y Huffmanela, mientras que Trichosomoidinae representa dos géneros, Trichosomoides (Railliet, 1895) y Trichuroides (Ricci, 1949). Hodda (2022) incluyó recientemente el género Paratrichosoma Ashford y Muller, 1978, en la familia Trichosomoididae [33]; sin embargo, anteriormente se sugirió que el género era la sinonimia de Capillaria y se colocó en la familia Capillariidae [24, 38, 64, 65]. En este estudio, el análisis filogenético basado en las secuencias de ADNr 18S recuperó una relación de hermanas entre Huffmanela y Trichinella (Railliet, 1895). La relación de grupo hermano entre estos dos géneros también fue respaldada por el análisis filogenético bayesiano en un estudio anterior [5]. Las relaciones filogenéticas entre especies del género Huffmanela revelaron dos clados distintos con máximo apoyo. El primer clado, asociado a Chondrichthyes (elasmobranquios), incluye especies de Huffmanela (H. markgracei y Huffmanela sp.) recolectadas de peces elasmobranquios marinos, mientras que el segundo clado, asociado a Osteichthyes (teleósteos), representa especies de Huffmanela que infectan a especies marinas (H . persica) y peces teleósteos de agua dulce (H. huffmani y H. cf. huffmani). Sin embargo, se requieren más secuencias de nucleótidos que representen los genes del ARNr nuclear y mitocondrial de las especies marinas de Huffmanela que infectan a los peces teleósteos para dilucidar si las especies de Huffmanela de agua dulce se derivan de ancestros marinos [66]. Si las especies de agua dulce de Huffmanela presentaban un grupo monofilético anidado dentro de un grupo de taxones marinos, esto podría apoyar la hipótesis de que el género Huffmanela podría tener un origen marino [5, 67, 68].

Hasta donde sabemos, el presente estudio proporciona las secuencias moleculares de las regiones 28S e ITS del ADNr nuclear en una especie perteneciente al género Huffmanela por primera vez. La posición filogenética de una especie marina de Huffmanela se demostró por primera vez con base en el análisis de los datos de la secuencia de ADNr 18S obtenidos de la nueva especie y los descritos previamente de especies de agua dulce de Huffmanela.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el presente estudio están disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable. Las secuencias de nucleótidos del 18S rDNA (OQ418445), 28S rDNA (OQ428648) e ITS rDNA (OQ428649) de las nuevas especies se han depositado en GenBank.

ADN ribosómico de subunidades pequeñas

ADN ribosómico de subunidades grandes

Identidad

Espaciador transcrito interno

hexametildisilazano

Identificador de Ciencias de la Vida

Máxima verosimilitud

Reacción en cadena de la polimerasa

Cobertura de consulta

ADN ribosómico

capa uterina

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La microscopía electrónica de barrido fue realizada por la Instalación de Microscopía Electrónica en las Instalaciones Centrales del BioCentro de Viena (VBCF), miembro del BioCentro de Viena (VBC), Austria. Los autores agradecen a Thomas Heuser y Nicole Drexler, Vienna BioCenter Core Facilities, Viena, Austria, por su excelente apoyo técnico. Los autores agradecen sinceramente al Prof. František Moravec (Instituto de Parasitología, Centro de Biología de la Academia Checa de Ciencias, Branišovská 31, 37005 České Budějovice, República Checa) y a los dos revisores anónimos por sus perspicaces sugerencias y útiles comentarios sobre las diferentes versiones de este documento. . El primer autor agradece al Prof. Rahim Peyghan y a la Dra. Zahra Tulaby Dezfuly por su valiosa ayuda en una investigación preliminar realizada en el Departamento de Ciencias Clínicas, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Shahid Chamran de Ahvaz, Irán. Los autores expresan su agradecimiento al Dr. Amin Mirzazadeh (Boehringer Ingelheim, RCV GmbH and Co KG, Viena, Austria), cuya asistencia contribuyó en gran medida a esta investigación.

La financiación de acceso abierto para este artículo fue proporcionada por la Universidad de Medicina Veterinaria de Viena (Vetmeduni Viena). Esta investigación fue financiada por la Universidad de Medicina Veterinaria de Viena, Austria.

División de Salud de Peces, Universidad de Medicina Veterinaria, 1210, Viena, Austria

Reza Ghanei-Motlagh, Gokhlesh Kumar, Mansour El-Matbouli y Mona Saleh

Departamento de Patología y Microbiología, Atlantic Veterinary College, Universidad de Prince Edward Island, Charlottetown, PEI, Canadá

Reza Ghanei-Motlagh y Mark D. Fast

Servicios de diagnóstico acuático, Atlantic Veterinary College, University of Prince Edward Island, Charlottetown, PEI, Canadá

David Gromán

Departamento de Medicina de Animales Acuáticos, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Assiut, Assiut, 71515, Egipto

Hatem Solimán

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ME y RG diseñó la investigación. RG recogió las muestras, llevó a cabo los experimentos y redactó el manuscrito. HS, MS y GK participaron en experimentos moleculares. DG y GK contribuyeron al examen patológico. ME, MF y MS investigaron el estudio. ME, MF, MS y HS proporcionaron comentarios críticos y editaron la versión final del manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Reza Ghanei-Motlagh o Mona Saleh.

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses contrapuestos.

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Reimpresiones y permisos

Ghanei-Motlagh, R., Fast, MD, Groman, D. et al. Descripción, identificación molecular y lesiones patológicas de Huffmanela persica sp. nov. (Nematoda: Trichosomoididae: Huffmanelinae) del congrio lucio dientes de daga Muraenesox cinereus. Vectores de parásitos 16, 182 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05772-7

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Recibido: 21 febrero 2023

Aceptado: 09 abril 2023

Publicado: 05 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05772-7

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